• Clément Ganier

Comprendre l’évolution : l’exemple du mimétisme chez les amphibiens

Symboles de l’exotisme tropical dans l’imaginaire collectif, les amphibiens viennent souvent à l’esprit du grand public grâce à leurs couleurs vives ou leurs camouflages étonnants. Une question revient alors régulièrement devant l’image de ces animaux : comment de telles morphologies ont pu apparaître dans la nature ? La réponse peut être simplifiée par : c’est grâce à l’évolution. Ce phénomène module les formes de vie depuis qu’elles sont présentes sur Terre, mais les mécanismes qui le compose sont nombreux et parfois encore incompris.


Dendrobates azureus © Quartl


Les espèces perçoivent leurs écosystèmes avec leurs organes sensoriels et interagissent avec via des signaux. Ces signaux sont eux-mêmes perceptibles par les congénères de la même espèce, et par les individus des autres espèces, dont les proies et les prédateurs. Dans cette logique d’interaction, les proies peuvent utiliser des moyens de défenses anti-prédateurs afin de maximiser leurs chances de survie, mais surtout leur succès reproducteur, ou fitness. Selon les moyens utilisés, la fitness ne sera pas la même, les caractères transmis à la descendance seront alors différents et l’espèce n’évoluera pas de la même façon. On trouve dans ces moyens de défenses deux grandes modalités :

  • le camouflage = l’utilisation de couleurs et de comportements discrets pour se fondre dans l’environnement

  • l’aposématisme = l’utilisation de couleurs vives pour signaler ou imiter une toxicité à d’éventuels prédateurs (Ruxton et al., 2004)

Piochant dans ces deux notions, le mimétisme entre espèces apparait alors dans l’évolution comme une stratégie pertinente pour acquérir ou partager les avantages offerts par la morphologie d’autres espèces. Parmi les taxons célèbres pour leur mimétisme se trouve la famille des Dendrobatidae (Cope, 1865), des amphibiens anoures aux couleurs extravagantes originaires d’Amérique Centrale et du Sud, que les anglophones appellent « poison dart frogs », ou grenouilles à flèches empoisonnées, non sans raisons. Connues pour leur toxicité, elles serviront avec d’autres amphibiens à illustrer ces mécanismes, et à répondre à notre problématique : comment fonctionne le mimétisme au quotidien et quelles en sont les conséquences pour l’évolution des organismes mimétiques ?


1. Mimétisme batésien : l’art de la tromperie pour survivre


La biosynthèse d’une molécule toxique est coûteuse pour l’organisme qui cherche à se défendre : elle nécessite l’allocation de ressources énergétiques qui ne seront, par conséquent, pas attribuées à la reproduction. Il est alors préférable pour l’espèce productrice de toxines de jouer la carte de l’honnêteté, en exhibant des couleurs vives signalant sa toxicité. Ce phénomène correspond à l’aposématisme, et vise à avertir les éventuels prédateurs qu’une attaque leur serait défavorable (Ruxton et al., 2004). Ces derniers apprennent donc à éviter les proies, en se basant sur les couleurs qu’elles exhibent. Mais si une espèce fait l’effort de consacrer ses ressources énergétiques à devenir toxique et qu’elle l’annonce ouvertement via des signaux colorés forts, pourquoi ne pas l’ imiter ? C’est là le principe même du mimétisme batésien = une espèce non-toxique imite les signaux d’avertissements d’une espèce toxique (Bates, 1862).

Le mime parasite la stratégie du modèle, et bénéficie de l’apprentissage des prédateurs (pour la peur contre ces couleurs) sans pour autant le renforcer : si les mimes deviennent trop nombreux, ils vont être plus attaqués par les prédateurs qui risquent alors de comprendre la supercherie (Darst & Cummings, 2006).



2. Mimétisme müllérien : l’art de l’uniformité pour survivre


Une espèce qui réalise la biosynthèse d’une molécule toxique doit en assumer le coût, et il est préférable pour elle d’acquérir une coloration aposématique afin d’éviter totalement les tentatives de prédation et donc d’augmenter ses chances de survie. Si un mime décide cette fois de copier à la fois les motifs et la toxicité d’un modèle, il peut alors contribuer à apprendre aux prédateurs d’en avoir peur et ainsi renforcer l’efficacité du mimétisme. On a cette fois le principe du mimétisme müllérien = une espèce toxique qui copie les signaux d’avertissement d’une autre espèce toxique (Müller, 1878).



3. Implications en termes d’évolution


A) Perception des prédateurs


La salamandre rayée (Plehtodon cinereus) vit dans les sous-bois des forêts humides d’Amérique du Nord, où vivent de potentiels prédateurs comme des mammifères et des oiseaux. C’est une espèce largement répandue qui présente un fort polymorphisme, donc exhibe des couleurs variées, et qui n’est pas toxique. Selon les localités, on peut observer un morphe imitant les couleurs du triton vert (Notophthalmus viridescens) qui est une salamandre productrice d’une neurotoxine puissante, la tétrodotoxine, qui inhibe le passage des influx nerveux. En 2014, Kraemer & Adams ont montré que des oiseaux à vision tétrachromatique ne savent pas distinguer le triton vert de la salamandre rayée qui l’imite. Les mammifères arrivent eux à faire la différence entre les deux espèces malgré leur vision mono- ou dichromatique, parce qu’ils ne se fient pas aux mêmes signaux (Kraemer et al., 2016). Alors que l’oiseau se fie principalement à la coloration des potentielles proies en évitant les patterns qu’ils savent dangereux (Kraemer & Adams, 2014), les mammifères prêteront plus d’attention aux contrastes du morphe avec l’environnement en évitant d’attaquer les proies qui ne leur sont pas familières (Kraemer et al., 2016). Les mammifères prédateurs préfèrent donc attaquer les morphes de salamandre rayée qu’ils connaissent, et éviter les morphes dès qu’ils présentent une différence de coloration. Cela contribue au maintien du polymorphisme des salamandres rayées et donc à l’établissement de nouveaux patterns locaux directement influencés par la communauté de prédateurs.

Enfin, les différences dans la perception visuelle des différents prédateurs ont une influence sur l’évolution de l’aposématisme des proies, mais ces patterns ont une autre utilité : une modélisation sur la dendrobate à tapirer (Dendrobates tinctorius) montre que les prédateurs la voient très bien de près, ses couleurs devenant alors un signal aposématique, mais qu’elles se mélangent à distance, devenant donc un camouflage (Barnett et al., 2018).



B) Mimétisme imparfait


Les patterns qui s’éloignent trop du morphe original de la salamandre rayée sont délaissés par les prédateurs, mais on peut observer un autre phénomène pour les morphes proches du modèle toxique : la « relaxed selection » (Kraemer et al., 2015). Si les conséquences de l’attaque sur une proie risquent d’être plus graves, alors les prédateurs vont plus l’éviter. La toxicité des modèles dans le mimétisme batésien influence l’évolution des couleurs des mimes et conduit à l’émergence de nombreux mimétismes imparfaits : une faible ressemblance avec une espèce très toxique est suffisante pour garantir une protection significative, tandis qu’une étroite ressemblance avec une espèce peu toxique est nécessaire pour apporter la même protection (Sheratt, 2002 ; Vaughan et al., 2019).



C) Fréquence des mimes et modèles


Lorsque plusieurs modèles imitables sont disponibles, il est intéressant d’observer quels mimétismes vont s’effectuer. La dendrobate non-toxique Allobates zaparo originaire d’Amérique du Sud vit notamment dans la forêt amazonienne en Equateur, où vivent aussi deux espèces toxiques : Epipedobates bilinguis et Epipedobates parvulus. Une étude sur ce mimétisme batésien, publiée par Darst & Cummings en 2006, montre que dans la région où coexistent les deux modèles toxiques, le mime A.zaparo ressemblera plus à E.bilinguis, qui est la moins toxique et la moins abondante des deux (Figure 1). On pourrait supposer que A.zaparo gagnerait une meilleure protection à imiter un modèle plus toxique, mais en réalité le mécanisme semble fonctionner autrement et dépendre de la fréquence du signal aposématique.




Figure 1 (d’après Darst & Cummings, 2006) : a) répartition géographique des espèces du complexe de mimétisme, b) mimes et modèles impliqués, c) modélisation par « spectral reflectance » des ressemblances entre les patterns selon les régions.


La fréquence du signal aposématique est un facteur qui influence son efficacité dans le mimétisme batésien : le bénéfice de protection va diminuer s’il y a trop de mimes batésiens, car ils seront plus susceptibles d’être attaqués, et la supercherie d’être découverte par les prédateurs (Darst & Cummings, 2006). Ce phénomène de sur-représentation d’un signal s’oppose cependant à l’agrégation qu’on observe chez beaucoup de grenouilles en milieu naturel : des morphes tendent à s’installer dans les habitats et les espaces qui mettront en valeur leur coloration (Rojas, 2017). Il y a donc un compromis entre le besoin d’exhiber ces couleurs dans des habitats adaptés, et le risque de porter un pattern si représenté qu’il en devient tentant pour les prédateurs.

Le crapaud Sclerophrys channingi qui semble imiter des feuilles mortes est un exemple intéressant de mime batésien avec un modèle d’un taxon éloigné : une étude publiée en 2019 par Vaughan et al. met en évidence la ressemblance entre le pattern dorsal de ces crapauds et le pattern de la tête des vipères du Gabon (Bitis gabonica). Ces dernières pratiquent la chasse en embuscade au milieu des feuilles mortes de la forêt équatoriale africaine, et ont par conséquent acquis un camouflage très efficace pour rester discrètes. Afin de bénéficier du pattern intimidant de ce serpent hautement venimeux, S.channingi exhibe une coloration dorsale et une morphologie proche de la tête de B.gabonica. Ce crapaud arbore donc un camouflage efficace, mais effectue aussi un mimétisme batésien qui peut lui être utile en se déplaçant hors de la litière. S.channingi effectue un mimétisme assez juste, mais est plus grand que la tête de B.gabonica : ce mimétisme imparfait est rendu possible par la haute toxicité de la vipère du Gabon, comme expliqué précédemment.



Vipère du Gabon (Bitis gabonica) © H. Zell


Le crapaud S.channingi est sympatrique de B.gabonica, et ne se trouve pas dans les régions où la vipère n’est pas présente. En plus de mimer les couleurs de la vipère, le crapaud utilise le même son d’intimidation qu’elle lorsqu’il est en danger : un long soupir presque caricatural du sifflement des serpents. S.channingi arrive donc à éviter la prédation grâce à son camouflage, et à intimider des adversaires grâce aux patterns exhibés. Il est intéressant de noter aussi que la majorité des prédateurs de grenouilles en Afrique Centrale sont généralistes, et peuvent donc facilement se passer de ces proies, surtout si elles ressemblent à une espèce dangereuse.


La fréquence du signal aposématique est un facteur qui influence aussi l’efficacité du mimétisme müllérien. Pour faire une exception hors des amphibiens on peut se pencher sur l’article publié par Chouteau et al. en 2016, où un complexe de mimétisme müllérien est étudié dans la forêt amazonienne du Pérou entre plusieurs espèces de papillons des genres Heliconius, Melinaea et Chetone. On a pu observer chez eux à l’aide de modèles artificiels que les chances de survie d’un individu augmentent avec la fréquence de son pattern dans une localité. Comme les prédateurs doivent apprendre à éviter des proies, il leur faut consommer un certain nombre de proies avant d’éviter complètement ce morphe. Cela devient donc avantageux d’avoir plusieurs espèces se partageant les mêmes patterns dans un complexe de mimétisme müllérien, parce qu’il y aura proportionnellement moins de pertes par espèce avant que les prédateurs n’apprennent la leçon.

D) Echange de gènes par hybridation


La prédation effectue une pression de sélection sur les proies, et contribue à la convergence de patterns aposématiques, cependant ce phénomène peut être aussi favorisé par des introgressions : un individu d’une espèce A se reproduit avec un individu d’une espèce B, et ses descendants reviennent se reproduire avec l’espèce A. On a donc un échange de gènes entre espèces différentes, permis par l’hybridation. Ainsi, les hybrides agissent comme des ponts entre des populations proches mais séparées, et permettent l’échange des informations génétiques et donc le partage de patterns différents. Au sein du genre des dendrobates Epipedobates, on considère qu’au moins un événement d’introgression aurait eu lieu entre les espèces E.boulengeri et E.machalilla, et que cette dernière aurait donné E.tricolor (Tarvin et al., 2017). Les couleurs aposématiques seraient apparues plus de deux fois dans le genre Epipedobates, et les glandes à poisons étaient présentes avant que ces patterns n’existent. Retracer la phylogéographie d’une espèce peut donc être difficile lorsque du mimétisme et des phénomènes d’introgression s’immiscent dans son histoire évolutive.


E) Localité des morphes

Un exemple de prédilection de mimétisme müllérien nous vient de l’Amazonie péruvienne : les dendrobates hautement polymorphiques du genre Ranitomeya (Stuckert et al., 2014). Une espèce en particulier se démarque, au nom évocateur de Ranitomeya imitator, dont les différents morphes permettent de mimer trois autres espèces selon les localités (Figure 2).



Figure 2 (d’après Rojas, 2017) : la ligne du haut représente les 4 modèles de 3 espèces différentes (D : morphe de haute altitude de Ranitomeya variabilis, E : Ranitomeya summersi, F : Ranitomeya fantastica, G : morphe de basse altitude de Ranitomeya variabilis). La ligne du bas représente les 4 morphes de l’espèce mime R.imitator.


Dans une étude publiée en 2011 par Chouteau & Angers, des modèles artificiels reprenant les couleurs de morphes de R.imitator sont déplacés et installés dans d’autres localités. Comme il fallait s’y attendre, les morphes devenus exotiques, donc hors de leur localité, sont ciblés en priorité par les prédateurs, puis une fois leur toxicité découverte, les probabilités d’attaque deviennent égales avec celles des morphes locaux. Si on utilise au contraire des prédateurs naïfs, qui ne connaissent pas les proies, comme des poules domestiques, les différents patterns sont attaqués avec les mêmes fréquences.

Le mode de vie particulier de R.imitator lui a permis de profiter pleinement du bénéfice de protection apporté par le complexe müllérien (Twomey et al., 2013) : chez cette espèce, les soins sont biparentaux et les têtards sont nourris par les parents avec des œufs infertiles, constituant un apport nutritif de grande qualité permettant une croissance rapide. En colonisant des territoires, R.imitator a subi une sélection forte par les prédateurs, la poussant à imiter au mieux les autres espèces locales. Comme elle ponds ses œufs dans des plantes différentes des autres Ranitomeya, et que la croissance des jeunes est plus rapide, elle a pu atteindre des densités de population élevées, devenant alors l’espèce la plus commune dans de nombreuses localités, donc l’espèce la plus évitée par les prédateurs.



A retenir


Une convergence évolutive dans le mode d’alimentation et la physiologie des Dendrobatidae leur a permis de faire une rétention des substances toxiques présentes dans les proies qu’elles ingèrent, notamment des alcaloïdes. Cette toxicité a ouvert la voie à l’aposématisme, conduisant ces amphibiens anoures à arborer des couleurs vives servant de signaux d’avertissements. En permettant d’échapper à la prédation, les défenses anti-prédateurs aideraient les organismes à coloniser plus d’habitats, et faciliteraient donc l’apparition de nouvelles espèces (Arbuckle & Speed, 2015) : les lignées avec des défenses chimiques ont alors un plus grand taux de spéciation que les autres, mais aussi un plus grand taux d’extinction, lié à la spécialisation poussée du régime alimentaire et au coût important que ces défenses chimiques peuvent avoir. Les lignées mimétiques ont quant à elles un taux de spéciation plus élevé que les autres, mais un taux d’extinction identique, soutenant le fait que les bénéfices acquis dans les complexes de mimétisme augmentent la fitness des individus et contribuent ainsi à la survie de l’espèce.



Références :


Arbuckle, K. & Speed, M.P. (2015) Antipredator defenses predict diversification rates. PNAS November 3, Volume 112, Issue 44, Pages 13597-13602


Bates, H.W. (1862) XXXII. Contributions to an Insect Fauna of the Amazon Valley. LEPIDOPTERA : HELICONIDAE. Transactions of the Linnean Society of London, Volume 23, Issue 3.


Barnett, J.B., Michalis, C., Scott-Samuel, N.E. and Cuthill, I.C. (2018) Distance-dependent defensive coloration in the poison frog Dendrobates tinctorius, Dendrobatidae. PNAS June 19, Volume 115, Issue 25, Pages 6416-6421.


Chouteau, M. & Angers, B. (2011) The Role of Predators in Maintaining the Geographic Organization of Aposematic Signals. The American Naturalist December, Volume 178, no.6, Pages 810-817.


Chouteau, M., Arias, M. and Joron, M. (2016) Warning signals are under positive frequency-dependent selection in nature. PNAS February 23, Volume 113, Issue 8, Pages 2164-2169.


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Kraemer, A.C. & Adams, D.C. (2013) Predator perception of batesian mimicry and conspicuousness in a salamander. Evolution, Volume 68, Issue 4.


Kraemer, A.C., Serb, J.M. & Adams, D.C. (2015) Model toxin level does not directly influence the evolution of mimicry in the salamander Plethodon cinereus. Evolutionary Ecology, Volume 29, Pages 511-523.


Kraemer, A.C., Serb, J.M. and Adams, D.C. (2016) Both novelty and conspicuousness influence selection by mammalian predators on the colour pattern of Plethodon cinereus (Urodela: Plethodontidae). Biological Journal of the Linnean Society, August, Volume 118, Issue 4, Pages 889-900.


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Twomey, E., Yeager, J., Brown, J.L., Morales, V., Cummings, M. and Summers, K. (2013) Phenotypic and Genetic Divergence among Poison Frog Populations in a Mimetic Radiation. PLoS One, Volume 8, Issue 2, e55443.


Vaughan, E.R., Teshera, M.S., Kusamba, C., Edmonston, T.R. and Greenbaum. (2019) A remarkable example of suspected Batesian mimicry of Gaboon Vipers (Reptilia: Viperidae: Bitis gabonica) by Congolese Giant Toads (Amphibia: Bufonidae: Sclerophrys channingi). Journal of Natural History, 53:29-30, 1853-1871.


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